Pérdida de polinizadores: evidencias, causas y consecuencias

Existe una preocupación creciente sobre la pérdida de polinizadores, fenómeno que supone una amenaza para la conservación de la biodiversidad y la producción sostenible de alimentos a escala global. En general, hay un consenso sobre el carácter multifactorial de este problema, y los plaguicidas han sido señalados como uno de los factores implicados. La exposición de polinizadores a plaguicidas se da a través de diferentes rutas, y las consecuencias de esta exposición dependen de si los niveles de los plaguicidas que se encuentran en el medio superan el umbral de toxicidad considerado como peligroso para su salud.

 Numerosos estudios muestran los efectos dañinos de ciertos plaguicidas, no sólo a dosis letales, sino también a concentraciones menores  que son a menudo detectadas en los recursos florales de los que se alimentan los polinizadores. El conocimiento de los niveles de exposición y las mezclas de plaguicidas a las que se enfrentan los polinizadores, y de las consecuencias de esta exposición, son esenciales para dirigir futuras investigaciones que cubran las incertidumbres actuales, y orienten así unas medidas estratégicas de regulación de plaguicidas que garanticen la conservación de estos importantes organismos.

Fuente:  Papel de los plaguicidas en la pérdida de polinizadores ( Revista Ecosistemas)

Cristina Botías, Francisco Sánchez-Bayo

Las tierras de cultivo cubren 11 % de la superficie terrestre y es por ello fundamental evaluar los impactos que provocan las prácticas agrícolas sobre la biodiversidad y los servicios ecosistémicos asociados a ella, con el fin de conciliar los requerimientos para la conservación de la vida silvestre y el incremento de la producción agrícola globalmente . Además de la drástica transformación de hábitats asociada a las prácticas agrícolas, el uso de plaguicidas se considera como una de las mayores amenazas para la conservación de la biodiversidad en los ambientes agrarios; concretamente, los insectos polinizadores son muy susceptibles a la acción de ciertos compuestos fitosanitarios. Debido a su riqueza, abundancia en agroecosistemas y a su comportamiento de forrajeo, las abejas son consideradas como uno de los grupos de animales polinizadores más efectivo en estos ambientes. Por ello, las amenazas a las que se enfrentan los polinizadores han sido más extensamente estudiadas en abejas domésticas/comerciales y silvestres que en otros taxones de insectos y vertebrados. A su vez, el término plaguicida cubre un amplio rango de compuestos, incluyendo insecticidas, fungicidas, herbicidas, molusquicidas, nematicidas, reguladores de crecimiento y otros. Entre ellos, los insecticidas, al estar diseñados para controlar las poblaciones de insectos que constituyen plagas, suponen un mayor riesgo para los insectos no diana que entran en contacto con ellos, como son los polinizadores. En concreto, el uso de insecticidas neonicotinoides y del fenil pirazol fipronil ha sido señalado en un gran número de estudios científicos como una amenaza para la salud de las abejas, y como consecuencia, la aplicación de los compuestos imidacloprid, clotianidina y tiametoxam (neonicotinoides), y del fipronil (fenil pirazol) fue restringida en la Unión Europea en el año 2013 con el fin de proteger éstos y otros insectos polinizadores. Esta restricción se aplica a su uso en el tratamiento de las semillas, en su aplicación al suelo y en el tratamiento foliar de plantas y cereales que resultan atractivos para las abejas, contemplándose como excepciones los tratamientos de cereales de invierno y los que se realizan después de la floración.

 

Desde su aparición en el mercado a principios de los años 90, los neonicotinoides han sido ampliamente utilizados en todo el mundo. Se trata de compuestos neurotóxicos que actúan contra un amplio rango de plagas de gran importancia económica, incluyendo los áfidos, la mosca blanca, las chicharras el escarabajo de la patata, el gusano alambre y los ácaros fitófagos entre otros. Sin embargo, esta versatilidad en el control de

artrópodos puede llevar a efectos no deseados en insectos “no diana” que no sólo no constituyen plagas, sino que en muchas ocasiones proporcionan servicios ecosistémicos muy valiosos, incluyendo la predación y la polinización.

 

La estructura química de los neonicotinoides les confiere propiedades sistémicas que permiten una protección total de la planta tras la aplicación del ingrediente activo en el suelo o en semillas tratadas, distribuyéndose a través del sistema vascular por todas las partes de la planta. Y es por ello que tanto el polen como el néctar de las plantas tratadas pueden contener pequeñas cantidades de estos insecticidas, y no sólo éstas, sino también las flores de las plantas silvestres que crecen en los márgenes de los cultivos y que en ocasiones toman residuos de neonicotinoides, como el imidacloprid, la clotianidina y el tiametoxam, del suelo contaminado o del polvo liberado durante las tareas de siembra de las semillas tratadas. De este modo, los polinizadores que recogen néctar y polen de estas plantas podrían exponerse a los neonicotinoides al alimentarse directamente en las flores contaminadas, o al almacenarlo en sus colonias o nidos para su posterior consumo por parte de larvas y adultos. Asimismo, los insectos polinizadores cuyos estados larvarios se alimentan de material vegetal, como por ejemplo las larvas de mariposa, también podrían exponerse a los neonicotinoides al alimentarse de hojas y tallos de plantas tratadas y de aquéllas silvestres que crecen en las inmediaciones de los cultivos De hecho, recientemente también se han mostrado evidencias de los efectos negativos de los neonicotinoides sobre las poblaciones de mariposas en Europa y en Estados Unidos. Aunque la mayor parte de la investigación llevada a cabo en los últimos años acerca del papel de los plaguicidas en la pérdida polinizadores se ha centrado principalmente en el impacto de los neonicotinoides sobre abejas domésticas y comerciales, y algo menos en abejas silvestres, es muy probable que otros insectos polinizadores que forrajean en agroecosistemas (e.g. sírfidos, avispas, escarabajos, hormigas) estén expuestos a éstos y otros compuestos que se utilizan de manera rutinaria en los campos de cultivo. Así, la exposición a una mezcla de compuestos podría suponer una mayor amenaza para la salud de los polinizadores que la acción de una sola sustancia activa, ya que ciertos compuestos muestran interacciones e incluso sinergias entre ellos capaces de multiplicar sus efectos dañinos. Los estudios sobre el efecto de los plaguicidas llevados a cabo por grupos de investigación y por las entidades reguladoras que autorizan su uso no consideran generalmente en sus ensayos estas mezclas de pesticidas a las que los polinizadores están expuestos en el medio, por lo que hay una escasez de datos sobre los posibles efectos negativos de estas combinaciones. Por otro lado, el único polinizador utilizado en los procedimientos de evaluación de riesgo ambiental que se realizan previamente a la autorización de los productos fitosanitarios ha sido hasta el momento la abeja de la miel (Apis mellifera, Apidae). Sin embargo, como la susceptibilidad a los diferentes compuestos activos varía entre las distintas especies de polinizadores, hay que aplicar factores de corrección para evaluar los efectos en otras especies de abejas, pero no es posible extrapolarlos a otros insectos polinizadores. Por este motivo, la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) ha incluido recientemente a los abejorros (Bombus spp.) y a las abejas solitarias (Osmia spp.) junto con A. mellifera en su documento guía para la evaluación de riesgos de productos fitosanitarios en abejas. Por tanto, se necesita conocer mejor los efectos de las combinaciones de plaguicidas a las que los polinizadores se encuentran más comúnmente expuestos, y es importante que estos efectos sean estudiados no sólo en una especie polinizadora modelo sino en varios taxones representativos, con el fin de garantizar la conservación de todos los polinizadores y la continuidad del importante servicio ecosistémico que éstos proporcionan.

 

¿De qué manera se exponen los polinizadores a los plaguicidas?

 

Los polinizadores pueden exponerse a los plaguicidas a través de diversas rutas: (i) por contacto directo con aerosoles y partículas suspendidas en el aire o en superficies de plantas tratadas, (ii) por la ingestión de polen, néctar y agua contaminada con estos compuestos, (iii) o por inhalación de plaguicidas volátiles, siendo ésta última una forma de exposición menor (Fig. 1). La ruta y forma de exposición dependerán en gran medida del método de aplicación del plaguicida, de sus propiedades físico-químicas y persistencia, de las condiciones climatológicas y también del comportamiento y las preferencias de forrajeo de los distintos polinizadores. Debido a que la cutícula de los insectos es suficientemente permeable como para que las sustancias tóxicas penetren en el interior del animal, la toxicidad por vía tópica o de contacto de algunos plaguicidas, especialmente los lipofílicos, es en ocasiones tan alta o mayor que la toxicidad por vía oral. Por ello, toda ruta de exposición que lleve al contacto directo de organismos no diana con substancias activas debe ser considerado al realizar las evaluaciones de riesgos de los productos fitosanitarios Una de las formas de aplicación de plaguicidas que puede llevar a un contacto directo de los polinizadores con estos compuestos es a través del uso de aerosoles en los campos de cultivo. Aunque éstos son normalmente administrados al amanecer y atardecer para evitar los periodos de máxima actividad de forrajeo, está demostrado que ciertos grupos de polinizadores, como las abejas de la miel, algunas especies de abejas solitarias, polillas y mariposas, quedan afectadas en ocasiones por el contacto directo con plaguicidas durante y tras su aplicación en forma de. Además, debido a que ciertos polinizadores, como por ejemplo los abejorros del género Bombus, realizan la recogida de alimento a horas más frescas del día, éstos podrían ser expuestos al contacto directo con altas concentraciones de plaguicidas cuando se aplican en los campos de cultivo al amanecer o al atardecer .Y no sólo el contacto con las partículas de aerosol, sino también con las superficies de plantas tratadas puede afectar a los polinizadores Así, la utilización de fragmentos de hojas tratadas por parte de algunas especies de abejas para la construcción de sus nidos podría llevar también a un contacto directo con los plaguicidas no sólo de los adultos sino también de las larvas que se desarrollan en el nido. De modo similar, las larvas de las abejas de la miel pueden ser afectadas al estar en contacto con los acaricidas utilizados en las colmenas. Por otro lado, aquellos polinizadores que anidan en el suelo podrían exponerse a plaguicidas que se aplican directamente sobre el terreno. Debido a que el uso de insecticidas sistémicos como los neonicotinoides o el fipronil se ha extendido globalmente en las últimas décadas, y su principal forma de aplicación es por medio de semillas tratadas, la liberación accidental de polvo cargado con éstos durante el proceso de siembra se ha convertido en un riesgo para los organismos no diana que habitan este entorno. Este polvo contiene concentraciones muy altas del insecticida, letales para los insectos polinizadores que realizan sus tareas de forrajeo en las inmediaciones de estos campos de cultivo. En el caso de semillas tratadas con neonicotinoides como el imidacloprid, los residuos pueden afectar negativamente al desarrollo de las larvas de lepidóptero que pupan en el suelo. Además, se ha demostrado que la deriva del polvo procedente de la siembra de semillas tratadas contamina la vegetación silvestre que crece en las zonas adyacentes, lo que implica que la exposición de los polinizadores a plaguicidas como el imidacloprid, la clotianidina y el tiametoxam podría darse no sólo a través de las plantas tratadas, sino también a través de la flora silvestre cercana a los cultivos tratados.

Otra forma importante de exposición de los polinizadores a plaguicidas es por vía oral, a través del consumo de néctar, polen y agua contaminada con los mismos. Tanto los productos fitosanitarios aplicados en aerosol, como aquéllos administrados en el suelo o en las semillas, pueden dar lugar a la aparición de residuos de plaguicidas en el polen y néctar de las plantas tratadas y de las adyacentes a los campos de cultivo. De esta manera, los polinizadores sociales, como las abejas de la miel o los abejorros, recogen y almacenan en sus colonias residuos de plaguicidas a través del polen y néctar de las flores en las que forrajean. De hecho, la gran variedad de productos fitosanitarios que son utilizados de manera rutinaria en los campos de cultivo se ve reflejada en la detección de hasta 173 compuestos diferentes en colmenas de A. mellifera.

Es importante tener en cuenta que los polinizadores no están amenazados por uno o dos compuestos, sino por mezclas de numerosos plaguicidas. Además del polen y néctar, los polinizadores también pueden ingerir el agua exudada a través de los hidátodos presentes en las puntas y márgenes de las hojas de las plantas tratadas , sobre todo en condiciones de alta humedad y temperatura cálida, en las que fenómeno de gutación se ve favorecido. En el agua de gutación se han detectado los neonicotinoides imidacloprid, clotianidina y tiametoxam a unas concentraciones que son letales para las abejas, aunque un reciente estudio determinó que las cantidades que recogen no alcanzan los niveles de toxicidad aguda en estos insectos. Otro suministro de agua para los polinizadores que viven en sistemas agrarios son los charcos que se forman tras las lluvias o el regado de las plantas. Estos charcos también se encuentran frecuentemente contaminados por los plaguicidas utilizados en los campos de cultivo adyacentes , y por tanto constituyen otra fuente de exposición a estos compuestos para organismos no diana como los polinizadores, que beben agua a menudo para regular su temperatura interna.

 

Por otro lado, no hay mucha información sobre la posible exposición de polinizadores a plaguicidas en zonas urbanas, aunque las plantas ornamentales también son tratadas con productos fitosanitarios . La posible exposición a plaguicidas en jardines y parques urbanos es un tema de gran importancia ecológica, ya que se trata de los únicos espacios con recursos florales disponibles para los polinizadores en este hábitat y suponen un importante aporte de néctar, polen y de áreas de anidación. Está demostrado que los espacios verdes de hábitats urbanos sostienen una notable riqueza y abundancia de especies de polinizadores. ¿Cómo afectan los plaguicidas a los polinizadores? Entre los plaguicidas, los insecticidas son evidentemente los que representan un mayor riesgo para los insectos polinizadores. Los más comúnmente utilizados son compuestos neurotóxicos, como los organofosfatos, carbamatos, piretroides, neonicotinoides y el fipronil. Todos ellos actúan sobre el sistema nervioso de los insectos: los dos primeros inhiben la enzima que recicla la acetilcolina (AChE); los piretroides desestabilizan el canal de sodio en las neuronas; los neonicotinoides activan los receptores nicotínicos de acetilcolina (nAChR), y el fipronil bloquea los receptores del ácido γ-aminobutírico (GABA) y del glutamato que va asociado al canal del cloro. En todos estos casos se produce una sobre-estimulación del sistema nervioso, y la exposición a dosis minúsculas (microgramos) produce convulsiones o parálisis en el animal que pueden acabar en su muerte. Otros plaguicidas actúan interfiriendo con el canal de calcio en las fibras musculares, el proceso de muda u otro mecanismo relacionado con el metabolismo de los insectos.

 

En numerosos estudios de campo, las muestras de alimento recogidas en colmenas de abejas en distintas regiones del mundo han mostrado una gran diversidad de residuos de plaguicidas y variabilidad en las concentraciones detectadas, yendo desde niveles indetectables hasta más de 200 ng/g de neonicotinoides en polen almacenado. En ningún caso las concentraciones detectadas exceden la toxicidad oral aguda en abejas de la miel, pero los neonicotinoides pueden provocar mortalidad crónica al cabo de varios días.

Además, ciertas dosis sub-letales de neonicotinoides han mostrado tener un efecto negativo en varios aspectos relacionados con el aprendizaje, el desarrollo, la capacidad de las reinas de poner huevos e iniciar colonias en condiciones de laboratorio , la fertilidad de los zánganos, en la orientación y navegación de las pecoreadoras (, el forrajeo y la capacidad polinizadora, el comportamiento higiénico de las colonias y la capacidad reproductiva de las abejas en condiciones de campo. Todas estas alteraciones en el comportamiento y en aspectos fisiológicos de las abejas no llevan a una muerte inmediata del animal, o al colapso de la colonia en caso de abejas sociales, pero tienen consecuencias negativas en su supervivencia y conservación a largo plazo. Por otro lado, debido a que los polinizadores se exponen a mezclas de plaguicidas de manera frecuente cuando realizan sus tareas de forrajeo, es importante conocer si hay interacciones o sinergias que puedan suponer un riesgo para su salud y supervivencia. Ciertos fungicidas, como los inhibidores del ergosterol, pueden aumentar la toxicidad de los insecticidas al reducir la capacidad de desintoxicación de las abejas. Este efecto sinérgico ha sido demostrado no sólo en la abeja de la miel, sino también en la abeja solitaria Osmia lignaria y en el abejorro Bombus terrestris, en los que la exposición oral al neonicotinoide clotianidina resultó en una mayor mortalidad en aquellos individuos que también fueron expuestos a dosis sub-letales del fungicida IBE propiconazol.

 

También en el caso de las abejas de la miel, que son frecuentemente tratadas con productos veterinarios para el control de parásitos como el ácaro Varroa destructor, se sabe que los acaricidas utilizados en las colonias pueden actuar de manera aditiva o sinérgica con los residuos de insecticidas presentes en las colmenas. Otra interacción importante de los insecticidas es con los patógenos. Tanto los neonicotinoides como el fipronil tienen un efecto inmunosupresor en, provocando que los animales expuestos a estos insecticidas sean más susceptibles a la infección del patógeno Nosema. El debilitamiento inmunológico también puede promover la expansión del ácaro Varroa en las colmenas de abejas de la miel, el cual transmite virus patógenos a las abejas. La combinación del parásito con estos insecticidas sistémicos desata la virulencia de esas enfermedades, contribuyendo decisivamente al colapso de las colmenas.

 

Los herbicidas no tienen toxicidad aguda para los insectos polinizadores aunque su uso también ha sido señalado en ocasiones como una amenaza para los mismos. Por ejemplo, la exposición al herbicida puede alterar la capacidad de aprendizaje y de navegación de las abejas, y los herbicidas auxínicos como el 2.4-D  interfieren en el desarrollo de sus fases larvarias. El uso de herbicidas suele afectar de manera indirecta a los polinizadores porque eliminan numerosas plantas silvestres y reducen la diversidad floral en las zonas agrícolas, que constituyen una fuente de alimento fundamental en estos hábitats.

 

Por último, el efecto de los fungicidas en los polinizadores ha sido poco estudiado, pero se sabe que los residuos de estos compuestos en las colmenas están relacionados con la prevalencia de enfermedades en las abejas. Algunos estudios sugieren que la exposición a estos fitosanitarios interfiere en la capacidad de vuelo de los abejorros y en el crecimiento normal y desarrollo de sus colonias. Aparte de las sinergias con insecticidas ya comentadas, es posible que el impacto de los fungicidas en los polinizadores no sea por toxicidad directa, sino más bien por la alteración del microbioma beneficioso presente en el polen y néctar de las plantas tratadas o contaminadas de las que se alimentan, y de su propia flora bacteriana, lo que podría tener importantes consecuencias para su nutrición y estado de salud.

 

La reducción en el  uso parece una medida necesaria para evitar mayores consecuencias Téngase en cuenta que el no utilizar insecticidas en particular no reduciría mucho la productividad de las cosechas .

 

La presencia de plaguicidas tanto en las plantas tratadas como en las plantas silvestres adyacentes a los cultivos, pone de manifiesto la necesidad de establecer sistemas de contención de esta contaminación ambiental con el fin de limitar la exposición de organismos no diana, en particular los polinizadores, a tales compuestos tóxicos. La aplicación de plaguicidas con larga persistencia y solubilidad en agua debería evitarse por su alta probabilidad de movimiento hacia zonas colindantes. Los programas agroambientales de sembrado de plantas silvestres en zonas agrícolas deberían considerar el establecimiento de estos valiosos recursos florales en lugares con menor probabilidad de contaminación que los márgenes de los campos de cultivo, ya que el consumo de polen y néctar recogido en flores silvestres contaminadas afecta negativamente el estado nutricional de los polinizadores.

 

Por otro lado, el uso de semillas de cultivo tratadas con insecticidas sistémicos supone un modo de tratamiento preventivo contrario al manejo integrado de plagas (MIP) recomendado por la Ley de Uso Sostenible de fitosanitarios ya que se aplica sin conocer si el cultivo será atacado por dichas plagas o no. La contaminación con insecticidas sistémicos detectada en recursos de agua y florales, junto con el riesgo que esta exposición supone para los polinizadores, hacen necesario replantear el uso de este tipo de uso de plaguicidas. La aplicación simultánea de compuestos que puedan presentar interacciones o sinergias en el organismo de los polinizadores, como el tratamiento conjunto de semillas con fungicidas e insecticidas sistémicos, debería evitarse.

 

Por ello, el incremento en la inversión para investigar sobre mecanismos que permitan una reducción en el uso de plaguicidas, y en programas de asesoramiento independiente para los agricultores sobre cómo aplicar el MIP  o el desarrollo de sistemas ageoecologicos de gestión de las fincas, podría ser muy beneficioso no sólo para los polinizadores, sino para la conservación de la biodiversidad que albergan los agroecosistemas y su productividad a largo plazo.

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